Die Evolutionsgeschichte der Insekten ist wie die vieler anderer wirbelloser Gruppen kaum verstanden. Viele Jahrzehnte dachte man, dass sie von Tausend- und Hundertfüßern abstammen, von denen bekannt ist, dass sie das Land bereits vor 428 Millionen Jahren während der Silurzeit besiedelt haben. Neuere genetische Studien deuten jedoch darauf hin, dass sich Insekten vor etwa 410 Millionen Jahren eher von Krebstieren abgespalten haben. Die Umstände dieser evolutionären Veränderung sind umstritten und viel weniger klar als die Entwicklung von Lappenflossenfischen zu primitiven Tetrapoden.
Das früheste bekannte Exemplar in der Geschichte der Insekten ist das devonische Fossil Rhyniognatha hirsti, das vor 396 bis 407 Millionen Jahren datiert wurde. Es wurde in der Rhynie Chert-Formation gefunden, einem gut erhaltenen devonischen Ökosystem, das einige der ersten Landpflanzen mit Gefäßgewebe umfasst und zu den frühesten und am besten erhaltenen Fossilien terrestrischer Arthropoden gehört. Die Mandibeln dieses Insekts deuten darauf hin, dass es bereits den Flug entwickelt hatte, was die Ursprünge des Insektenflugs und andere wichtige Aspekte der Geschichte der Insekten rätselhaft macht.
Wann und wie das Fliegen in die Geschichte der Insekten einging, ist nicht genau bekannt. Ein Forscher, Jim Marden, hat ein Modell vorgestellt, bei dem sich der Insektenflug aus evolutionär adaptiven Zwischenschritten entwickelt hat, bei denen das Wasser abgeschöpft wird. Er zeigt auf Steinfliegen, eine lebende Insektengruppe, die mit ihren Flügeln über die Wasseroberfläche streicht. Es wurden Arten gefunden, die Wasserabschöpfungsarten einsetzen, die immer weniger Kontakt mit dem Wasser haben, wobei jeder Schritt erhebliche Vorteile in Bezug auf die Geschwindigkeit und damit die Fähigkeit bietet, Raubtiere zu vermeiden und Nahrungsquellen zu suchen.
Es gibt mehrere bekannte Gruppen von Hexapoden (sechsbeinige Wirbellose), die evolutionär basal für Insekten sind und sich vor etwa 400 Millionen Jahren, als die ersten fossilen Insekten erschienen, von ihnen abgespalten haben. Dazu gehören die reichlich vorhandenen Springschwänze sowie die weniger bekannten Proturans und Dipurans. Es wird vermutet, dass Springschwänze, Proturane und Diplurane unabhängig voneinander ihre sechsbeinige Fortbewegungsform entwickelten, aber nur Insekten erlangten die Fähigkeit zu fliegen.
Zehn Millionen Jahre lang waren Insekten und andere kleine Wirbellose die einzigen Tiere, die das Land besiedelten, das zu dieser Zeit von kurzen Pflanzen bedeckt war, die nicht höher als Hüfthöhe waren. Als Pflanzen wuchsen und sich eine Fischlinie zu den ersten Amphibien entwickelte, gesellten sich zu den Insekten größere Tetrapoden, die sie in großer Zahl verzehrt hätten, um zu überleben. Dank des hohen Sauerstoffgehalts des Karbon vor etwa 320 Millionen Jahren wuchsen einige Insekten jedoch zu enormen Größen an, wie zum Beispiel die Greiffliege Meganeura, die eine Flügelspannweite von zwei Fuß hatte. Aber als der Sauerstoffgehalt sank, starben diese Insekten sofort, weil sie nicht in der Lage waren, ausreichend Sauerstoff durch ihren Körper zu zirkulieren.
Die nächsten großen Meilensteine in der Geschichte der Insekten ereigneten sich im gesamten Mesozoikum, als sich die meisten modernen Gruppen, wie wir sie kennen, entwickelten. Vor etwa 120 Millionen Jahren entwickelten sich Blütenpflanzen, und die Zusammenarbeit zwischen Insekten (insbesondere Bienen) und diesen Neuankömmlingen führte zu einer für beide Seiten vorteilhaften evolutionären Beziehung. Infolgedessen sind Blütenpflanzen heute die dominierende Landflora.