La storia evolutiva degli insetti, come quella di molti altri gruppi di invertebrati, è poco conosciuta. Per molti decenni si è pensato che si diramassero da millepiedi e millepiedi, che si sa che colonizzarono la terra già 428 milioni di anni fa, durante il periodo Siluriano. Ma recenti studi genetici suggeriscono che è più probabile che gli insetti si siano staccati dai crostacei circa 410 milioni di anni fa. Le circostanze di questo cambiamento evolutivo sono soggette a dibattito e molto meno chiare dell’evoluzione dei pesci con le pinne lobate in tetrapodi primitivi.
Il primo esemplare conosciuto nella storia degli insetti è il fossile devoniano Rhyniognatha hirsti, datato tra 396 e 407 milioni di anni fa. È stato trovato nella formazione Rhynie Chert, un ecosistema devoniano ben conservato che comprende alcune delle prime piante terrestri con tessuti vascolari e tra i primi e meglio conservati fossili di artropodi terrestri. Le mandibole di questo insetto suggeriscono che avesse già sviluppato il volo, nascondendo nel mistero le origini del volo degli insetti e altri importanti aspetti della storia degli insetti.
Quando e come esattamente il volo è entrato nella storia degli insetti è poco conosciuto. Un ricercatore, Jim Marden, ha presentato un modello in cui il volo degli insetti si è evoluto da fasi intermedie evolutivamente adattive che comportano la scrematura sull’acqua. Indica i flebotomi, un gruppo di insetti viventi che usa le ali per sfiorare la superficie dell’acqua. Sono state trovate specie che impiegano varietà di scrematura dell’acqua che presentano un contatto sempre meno effettivo con l’acqua, ogni passo fornisce vantaggi sostanziali in termini di velocità e quindi capacità di evitare i predatori e cercare fonti di cibo.
Esistono diversi gruppi noti di esapodi (invertebrati a sei zampe) che sono evolutivamente basali per gli insetti e si sarebbero separati da loro prima di circa 400 milioni di anni fa, quando compaiono i primi insetti fossili. Questi includono i collemboli abbondanti così come i meno conosciuti proturani e dipluri. Si pensa che collemboli, proturani e dipluri abbiano tutti evoluto la loro forma di locomozione esapode indipendentemente l’uno dall’altro, ma solo gli insetti hanno acquisito la capacità di volare.
Per decine di milioni di anni, insetti e altri piccoli invertebrati furono gli unici animali a colonizzare la terra, all’epoca ricoperta da piante basse non più alte della vita. Man mano che le piante crescevano e una stirpe di pesci si evolveva nei primi anfibi, agli insetti si unirono tetrapodi più grandi, che li avrebbero consumati in gran numero per sopravvivere. Tuttavia, grazie agli alti livelli di ossigeno del periodo Carbonifero, circa 320 milioni di anni fa, alcuni insetti raggiunsero dimensioni enormi, come il grifone Meganeura, che aveva un’apertura alare di due piedi. Ma quando i livelli di ossigeno scesero, questi insetti morirono prontamente a causa dell’incapacità di far circolare ossigeno sufficiente attraverso i loro corpi.
Le prossime importanti pietre miliari nella storia degli insetti si sono verificate in tutto il Mesozoico, quando la maggior parte dei gruppi moderni come li conosciamo si è evoluta. Circa 120 milioni di anni fa, le piante da fiore si sono evolute e la cooperazione tra gli insetti (soprattutto le api) e questi nuovi arrivati ha portato a una relazione evolutiva reciprocamente vantaggiosa. Di conseguenza, le piante da fiore sono ora la flora terrestre dominante.