Im Jahr 1932 schuf der Kongress der Vereinigten Staaten das Federal Home Loan Bank System als Reaktion auf die Auswirkungen der Depression auf das Wohneigentum. Der Zweck des Systems bestand darin, die Zahl der Zwangsvollstreckungen zu verlangsamen, die Bauindustrie anzukurbeln und den Eigenheimbesitz zu erhöhen. Ein fünfköpfiges Federal Home Loan Board wurde eingerichtet, um Spareinlagen oder Spar- und Darlehenskredite (S&L) zu beurkunden und zu beaufsichtigen, und eine Bank wurde gegründet, um den Mitgliedsinstituten zinsgünstiges Geld für die Hypothekenfinanzierung zur Verfügung zu stellen. Das Federal Home Loan Bank System, wie es heute existiert, ist ein staatlich gefördertes Unternehmen, das aus 12 genossenschaftlichen Federal Home Loan Banks (FHLBs) besteht, die als Liquiditätsquelle für über 8000 Mitgliedsfinanzinstitute dienen.
In den 1980er Jahren brach eine Krise in der S&L-Branche als Folge der schlechten Hypothekenkreditvergabe aus. Als Reaktion darauf schaffte der Kongress 1989 das Federal Home Loan Board ab und ersetzte es durch das Federal Housing Finance Board, das mit der Aufsicht über das Federal Home Loan Bank System beauftragt war. Zu dieser Zeit wurde die Mitgliedschaft neben den traditionellen Sparkassen auf Geschäftsbanken, Kreditgenossenschaften und Versicherungsunternehmen ausgedehnt. 1999 erweiterte der Gramm-Leach-Bliley Act den Zugang von Agrarbanken zum Federal Home Loan Bank System, um Mittel für die ländliche Entwicklung bereitzustellen. 2008 wechselte die Aufsicht erneut und wurde der Federal Housing Finance Agency übertragen, die auch Freddie Mac und Fannie Mae beaufsichtigt.
Das Federal Home Loan Bank System wird als eine von der Regierung geförderte Einrichtung angesehen, da es durch ein Gesetz des Kongresses geschaffen wurde, das mehrere Vorteile bietet, um die Gemeinkosten niedrig zu halten. Dazu gehören eine Befreiung von der Körperschaftsteuer und eine Befreiung von den Registrierungspflichten für Wertpapiere und Börsen für ihre Schuldtitel. Die zwölf Banken beschaffen Geld durch den Verkauf von Schuldscheinen und Anleihen an den Finanzmärkten, die sie wiederum zinsgünstig an die Mitgliedsinstitute zur Finanzierung von Hypotheken verleihen.
Die zwölf Banken, aus denen sich das Federal Home Loan Bank System zusammensetzt, befinden sich regional in verschiedenen amerikanischen Städten. Banken, Sparkassen, Kreditgenossenschaften und Versicherungen können der Bank in ihrer Region beitreten, sofern sie bestimmte Kriterien erfüllen. Mitglieder müssen beispielsweise 10 % ihres Vermögensportfolios in Hypothekendarlehen halten oder als gemeinschaftliches Finanzinstitut bezeichnet werden. Die FHLBs sind alle eigenständige juristische Personen und werden jeweils von einem eigenen 14-köpfigen Vorstand geleitet, von dem die Mehrheit von den Mitgliedsfinanzinstituten gewählt wird.
Das Federal Home Loan Bank System nimmt auch am 1989 vom Kongress eingerichteten Affordable Housing Program (AHP) teil. Das AHP bietet Subventionen für den Kauf, den Bau oder die Sanierung von Wohneigentum, sowohl für selbstgenutzte als auch für Mieteinheiten, für niedrige und mittlere Einkommen Einzelpersonen. Jede der 12 FHLB muss 10 % ihres Nettoeinkommens in Form von Zuschüssen in die AHP einzahlen. Die Mittel werden auf Wettbewerbsbasis an Projekte ausgezahlt, die von Mitgliedsfinanzinstituten gefördert werden, die mit einer lokalen gemeinnützigen Organisation zusammenarbeiten.