L’histoire évolutive des insectes, comme celle de nombreux autres groupes d’invertébrés, est mal comprise. Pendant de nombreuses décennies, on a pensé qu’ils se ramifiaient des mille-pattes et des mille-pattes, qui sont connus pour avoir colonisé la terre il y a 428 millions d’années, au cours de la période silurienne. Mais des études génétiques récentes suggèrent que les insectes se sont plus probablement séparés des crustacés il y a environ 410 millions d’années. Les circonstances de ce changement évolutif sont sujettes à débat et beaucoup moins claires que l’évolution des poissons à nageoires lobées en tétrapodes primitifs.
Le plus ancien spécimen connu dans l’histoire des insectes est le fossile du Dévonien Rhyniognatha hirsti, daté d’il y a entre 396 et 407 millions d’années. Il a été trouvé dans la formation Rhynie Chert, un écosystème dévonien bien conservé qui comprend certaines des premières plantes terrestres avec des tissus vasculaires et parmi les fossiles d’arthropodes terrestres les plus anciens et les mieux conservés. Les mandibules de cet insecte suggèrent qu’il avait déjà développé le vol, enveloppant de mystère les origines du vol des insectes et d’autres aspects importants de l’histoire des insectes.
On comprend mal quand et comment le vol est entré dans l’histoire des insectes. Un chercheur, Jim Marden, a présenté un modèle dans lequel le vol des insectes a évolué à partir d’étapes intermédiaires d’adaptation évolutive impliquant l’écrémage sur l’eau. Il désigne les phlébotomes, un groupe d’insectes vivants qui utilise ses ailes pour effleurer la surface de l’eau. On a trouvé des espèces utilisant des variétés d’écumage de l’eau qui présentent de moins en moins de contact réel avec l’eau, chaque étape offrant des avantages substantiels en termes de vitesse et donc de capacité à éviter les prédateurs et à rechercher des sources de nourriture.
Il existe plusieurs groupes connus d’hexapodes (invertébrés à six pattes) qui sont évolutifs à la base des insectes et se seraient séparés d’eux avant il y a environ 400 millions d’années, lorsque les premiers insectes fossiles apparaissent. Ceux-ci incluent les collemboles abondants ainsi que les proturans et diplurans moins reconnus. On pense que les collemboles, les proturanes et les dipluranes ont tous développé leur forme de locomotion hexapode indépendamment les uns des autres, mais seuls les insectes ont acquis la capacité de voler.
Pendant des dizaines de millions d’années, les insectes et autres petits invertébrés ont été les seuls animaux à coloniser la terre, à l’époque couverte de plantes courtes pas plus hautes que la taille. Au fur et à mesure que les plantes poussaient et qu’une lignée de poissons évoluait pour devenir les premiers amphibiens, les insectes ont été rejoints par de plus gros tétrapodes, qui les auraient consommés en grand nombre pour survivre. Cependant, grâce aux niveaux élevés d’oxygène de la période carbonifère, il y a environ 320 millions d’années, certains insectes ont atteint des tailles énormes, comme le griffinfly Meganeura, qui avait une envergure de deux pieds. Mais lorsque les niveaux d’oxygène ont baissé, ces insectes sont rapidement morts en raison d’une incapacité à faire circuler suffisamment d’oxygène dans leur corps.
Les prochaines étapes importantes dans l’histoire des insectes se sont produites tout au long du Mésozoïque, lorsque la plupart des groupes modernes tels que nous les connaissons ont évolué. Il y a environ 120 millions d’années, les plantes à fleurs ont évolué et la coopération entre les insectes (en particulier les abeilles) et ces nouveaux arrivants a conduit à une relation évolutive mutuellement bénéfique. En conséquence, les plantes à fleurs sont désormais la flore terrestre dominante.