La historia evolutiva de los insectos, como la de muchos otros grupos de invertebrados, es poco conocida. Durante muchas décadas, se pensó que se derivaban de milpiés y ciempiés, que se sabe que colonizaron la tierra hace 428 millones de años, durante el período Silúrico. Pero estudios genéticos recientes sugieren que es más probable que los insectos se separen de los crustáceos hace unos 410 millones de años. Las circunstancias de este cambio evolutivo están sujetas a debate y son mucho menos claras que la evolución de los peces con aletas lobuladas en tetrápodos primitivos.
El espécimen más antiguo conocido en la historia de los insectos es el fósil devónico Rhyniognatha hirsti, que data de hace entre 396 y 407 millones de años. Se encontró en la formación Rhynie Chert, un ecosistema devónico bien conservado que incluye algunas de las primeras plantas terrestres con tejidos vasculares y entre los primeros y mejor conservados fósiles de artrópodos terrestres. Las mandíbulas de este insecto sugieren que ya había desarrollado el vuelo, ocultando los orígenes del vuelo de los insectos y otros aspectos importantes de la historia de los insectos en un misterio.
No se sabe exactamente cuándo y cómo entró el vuelo en la historia de los insectos. Un investigador, Jim Marden, ha presentado un modelo en el que el vuelo de los insectos evolucionó a partir de pasos intermedios evolutivamente adaptativos que implican rozar el agua. Señala a las moscas de piedra, un grupo de insectos vivientes que usa sus alas para rozar la superficie del agua. Se han encontrado especies que emplean variedades de desnatado de agua que presentan cada vez menos contacto real con el agua, y cada paso proporciona beneficios sustanciales en términos de velocidad y, por lo tanto, capacidad para evitar depredadores y buscar fuentes de alimento.
Hay varios grupos conocidos de hexápodos (invertebrados de seis patas) que son evolutivamente basales a los insectos y se habrían separado de ellos antes de hace unos 400 millones de años, cuando aparecen los primeros insectos fósiles. Estos incluyen los abundantes colémbolos así como los proturans y diplurans menos reconocidos. Se cree que los colémbolos, los proturanos y los dipluranos desarrollaron su forma hexápoda de locomoción independientemente unos de otros, pero solo los insectos adquirieron la capacidad de volar.
Durante decenas de millones de años, los insectos y otros pequeños invertebrados fueron los únicos animales que colonizaron la tierra, en ese momento cubiertos por plantas bajas que no superaban la altura de la cintura. A medida que las plantas crecieron y un linaje de peces se convirtió en los primeros anfibios, a los insectos se unieron tetrápodos más grandes, que los habrían consumido en grandes cantidades para sobrevivir. Sin embargo, gracias a los altos niveles de oxígeno del período Carbonífero, hace unos 320 millones de años, algunos insectos alcanzaron tamaños enormes, como la mosca grifo Meganeura, que tenía una envergadura de dos pies. Pero cuando los niveles de oxígeno bajaron, estos insectos murieron rápidamente debido a la incapacidad de hacer circular suficiente oxígeno a través de sus cuerpos.
Los siguientes hitos importantes en la historia de los insectos ocurrieron a lo largo del Mesozoico, cuando evolucionaron la mayoría de los grupos modernos como los conocemos. Hace unos 120 millones de años, las plantas con flores evolucionaron y la cooperación entre los insectos (especialmente las abejas) y estos recién llegados condujo a una relación evolutiva mutuamente beneficiosa. Como resultado, las plantas con flores son ahora la flora terrestre dominante.